Miles Morales staje przed wieloma wyzwaniami: przeprowadzka do nowego sąsiedztwa, utrata ojca, a przede wszystkim – odkrycie w sobie supermocy. Potęga nowych zdolności jest bardzo kusząca, a sam Miles musi zdecydować, jakim Spider-Manem chce być. Nie ma wiele czasu do namysłu, bo Vulture, razem ze Starling, swą wspólniczką, zaczynają siać w mieście chaos. Jedynym rozwiązaniem wydaje się połączenie sił z Peterem Parkerem i próba zatrzymania skrzydlatego duetu mocą dwóch Spider- Manów - czy jednak Miles odważy się zostać bohaterem?